Опока упоминается в Псковских летописях с XIV в. В древности была большим торговым селением. Со второй половины XVI в. в Опоках известен Ильинский мужской монастырь, упраздненный в 1688 г., а на погосте церковь Николы - каменная. Ныне существующая Благовещенская каменная церковь с двумя приделами / северным- Иоанна Предтечи и южным - Ильинским/ построена в 1772 г.